O Δημήτρης Κούρκουλας διετέλεσε Πρέσβης της Ευρωπαϊκής Ένωσης στη Βοσνία- Ερζεγοβίνη κατά την περίοδο 2006-2010, όταν είχαν δημιουργηθεί ελπίδες για τη σταθεροποίηση και την ευρωπαϊκή προοπτική της χώρας. Έχει επίσης διατελέσει Πρέσβης της Ε.Ε. στον Λίβανο και στη Βουλγαρία και Διευθυντής στη Γενική Διεύθυνση Διεύρυνσης της Ευρωπαϊκής Επιτροπής, αρμόδιος για τη στρατηγική και πολιτική της Διεύρυνσης με τις χώρες των Δυτικών Βαλκανίων και την Τουρκία. Από τον Ιούνιο του 2012 μέχρι τον Ιανουάριο του 2015 διετέλεσε Υφυπουργός Εξωτερικών της Ελληνικής Δημοκρατίας αρμόδιος για τα ευρωπαϊκά θέματα και τις διεθνείς οικονομικές σχέσεις. Κατά τη διάρκεια της υπουργικής του θητείας ήταν υπεύθυνος για τη διοργάνωση της Ελληνικής Προεδρίας του Συμβουλίου της Ευρωπαϊκής Ένωσης το πρώτο εξάμηνο του 2014.